Evolución y función de la heterostilia en el género Linum (Linaceae)

Résumé

El género Linum L., que comprende alrededor de 180 especies (The Plant List 2013, Version 1. http://www.theplantlist.org/ último acceso el 10 de Marzo de 2017) y con una distribución cosmopolita, ha sido históricamente importante en el estudio de la evolución de la heterostilia. En concreto, Darwin (1877) fue el primer autor en describir la variación en la altura de estigmas y estambres, así como en el sistema de incompatibilidad en algunas especies de Linum. Este trabajo estimuló el interés de otros autores por entender mejor la variación de la heterostilia en Linum, lo que ha favorecido la generación de información descriptiva sobre la biología reproductiva de varias especies y evaluar algunas asunciones básicas sobre el funcionamiento del polimorfismo (Dulberger, R. (1992). Floral polymorphisms and their functional significance in the heterostylous syndrome. In Evolution and function of heterostyly (pp. 41-84). Springer Berlin Heidelberg., entre otros). A pesar de ello, solo recientemente han aparecido algunos trabajos con un enfoque ecológico y evolutivo. Por ejemplo, el trabajo de Armbruster et al (2006) (Armbruster, W. S., Pérez‐Barrales, R., Arroyo, J., Edwards, M. E., & Vargas, P. (2006). Three‐dimensional reciprocity of floral morphs in wild flax (Linum suffruticosum): a new twist on heterostyly. New Phytologist, 171(3), 581-590) puso de manifiesto que pequeñas variaciones en tres dimensiones en la posición de anteras y estigmas pueden funcionar para mejorar la transferencia de polen entre morfos. Por otro lado, el trabajo de McDill et al (2009) (McDill, J., Repplinger, M., Simpson, B. B., & Kadereit, J. W. (2009). The phylogeny of Linum and Linaceae subfamily Linoideae, with implications for their systematics, biogeography, and evolution of heterostyly. Systematic Botany, 34(2), 386-405, fue el primer trabajo filogenético a nivel de género, donde los autores incluyeron un muestreo amplio, y en el que realizaron una reconstrucción evolutiva del polimorfismo. A pesar que la contribución de estos estudios ha aportado información relevante sobre la evolución de la heterostilia en Linum, aún quedan grandes vacíos de conocimiento. En concreto, poco se sabe sobre la variación en la morfología floral, mas allá de clasificaciones cualitativas (e.g., homostilia vs. heterostilia), y su significado micro- y macroevolutivo. La presente Tesis Doctoral pretende aportar esta falta de conocimiento a través de los siguientes objetivos que se presentan por Capítulo de Tesis: 1. Variación de la heterostilia y polimorfismos sexuales asociados en Linum L. (Capítulo 2): Para ahondar en esta cuestión primero debemos caracterizar el polimorfismo de las distintas especies que conforman el género, mediante mediciones de verticilos sexuales de flores de cada especie y aplicando test estadísticos para caracterizar los distintos tipos de hercogamia. El objetivo de este capítulo consistió en describir la variación morfológica en la altura de los estilos, estambres y hercogamia en las especies de Linum, y poder asignar con precisión el tipo de polimorfismo floral correspondiente a cada especie. Como resultado principal se caracterizaron hasta 8 polimorfismos florales en el género, lo que nos coloca en un perfecto escenario para probar las hipótesis principales sobre la evolución de la heterostilia en el siguiente capítulo. 2. Style polymorphism in Linum (Linaceae): a case of Mediterranean convergent evolution? (Capítulo 3): Debemos tener una hipótesis sólida sobre las relaciones filogenéticas entre las especies y poblaciones. De estudios anteriores se ha deducido que la heterostilia en Linum parece ser un estado asociado a la Cuenca Mediterránea. A partir de una extensa revisión de la literatura acerca de este tema se encontró que hay algunas especies heterostilas de la Región de El Cabo en Sudáfrica, que también se desarrollan en condiciones de clima mediterráneo y que han sido muestreadas y analizadas, lo que puede arrojar luz sobre las condiciones ambientales que favorecen la heterostilia en Linum. En este capítulo, el objetivo fue generar una filogenia molecular nueva en la que se incluyeran un mayor número de especies del género, con la idea de estimar el tiempo de divergencia en relación a los eventos macroevolutivos más importantes de aparición del polimorfismo. Esta información además se usó para poder realizar una reconstrucción evolutiva del polimorfismo, así como evaluar posibles asociaciones evolutivas con rasgos relacionados con el ciclo de vida (perennialidad o anualidad). 3. Relaciones evolutivas entre distintos linajes de lino blanco (Linum tenuifolium s.l.) en la cuenca del mediterráneo (Capítulo 4). Este grupo contiene dos especies distintas: L. tenuifolium L. (especie monomórfica estilar) y L. suffruticosum L. (especie heterostila, con una hercogamia recíproca especial en tres dimensiones), aunque este último presenta una gran variabilidad fenotípica sobre todo en la Península Ibérica. Todas las poblaciones colectadas servirán para el análisis filogenético y filogeográfico y para detectar la verdadera posición taxonómica y geográfica de la diversidad del grupo. También se ha encontrado, en Linum suffruticosum, la presencia de un tipo nuevo de heterostilia, llamada “de reciprocidad tridimensional”, debido a que esta reciprocidad ocurre en altura de estambres y estigmas, en su disposición interna y externa respecto al eje vertical floral, y en la torsión hacia dentro o fuera de anteras y estigmas (Armbruster et al. 2006). Estos autores señalan que tal disposición mejora la transferencia legítima (entre morfos) de polen, en detrimento de la ilegítima (dentro de morfos, dentro de la flor). Por tanto representa un apoyo a ciertas hipótesis sobre la evolución de la heterostilia en las que esta promoción de la transferencia legítima es el factor clave (The evolution of heterostyly. In Evolution and function of heterostyly (pp. 151- 178). Springer Berlin Heidelberg. Lloyd, D. G., & Webb, C. J. (1992)), como ya propuso Darwin en “The different forms of flowers on plants of the same species” (1877). De hecho, esta heterostilia tridimensional aparece de forma terminal en una filogenia muy preliminar de algunas especies de Linum (Armbruster et al. 2006). Sin embargo, no se sabe si hay casos intermedios en esta evolución o si una vez alcanzada ésta heterostilia, es estable. El objetivo general de este capítulo consistió en estudiar procesos microevolutivos de la aparición de la heterostilia en tres dimensiones en el complejo de L. tenuifolium aggr., usando para ello información morfológica y del sistema de incompatibilidad. Además, se incorporaron marcadores moleculares nucleares y plastidiales para establecer las relaciones filogenéticas y procesos filogeográficos. Además se determinaran los mecanismos de reproducción de las distintas formas estilares, cuando las hay, y el tipo de hercogamia presente en este grupo de especies. 4. An unnoticed flax species (Linum flos-carmini, Linaceae) from North Morocco revealed by morphological evidence. (Capítulo 5): Por último se presenta un resultado colateral, el reconocimiento de una nueva especie heterostila de Marruecos. El estudio morfológico del capítulo 2 permitió identificar problemas taxonómicos en L. setaceum en el Norte de África, que están relacionados directamente con la evolución de la heterostilia en Linum. El objetivo del capítulo 4 fue esclarecer el estado taxonómico de L. setaceum var. bicolor f. robusta